Què menjaven i com processaven el menjar els dinosaures cuirassats? (primera part)

L'estudi sobre l'alimentació i els mecanismes mandibulars dels dinosaures vegetarians ha estat un tema que ha ocupat molt de temps en la recerca d'alguns paleontòlegs, però, mentre que aquesta recerca s'ha efectuat de forma continuada en els ornitòpodes, els sauròpodes i els ceratopsians des de gairebé el descobriment dels seus fòssils, els tireòfors (estegosaures i anquilosaures, principalment) no han estat un objecte d'estudi important fins fa relativament poc (finals dels anys 1990-principis dels anys 2000). L'explicació que se li ha donat a aquesta falta de recerca en tot allò referent a l'alimentació dels "dinosaures cuirassats" al llarg de les dècades és l'escassesa de cranis fossilitzats d'aquests animals que conservin in situ la seva dentadura. En les últimes dècades s'han descobert més restes cranials de tireòfors, la qual cosa ha fet augmentar la recerca en els seus mecanismes mandibulars a través de la morfologia tant dels ossos mandibulars i les articulacions que hi ha entre ells com de les dents i les seves facetes de desgast. En l'esbrinament del funcionament de les seves mandíbules hi ha també l'estudi d'altres estructures cranials properes a les mandíbules o que tindrien una funció secundària en el processament dels aliments d'aquestes, a més de l'estudi de les seves preferències alimentàries a través dels pocs gastròlits, copròlits i continguts estomacals que s'han trobat associat a aquests fascinants dinosaures amb armadura (Pereda-Suberbiola, 2007).
Les dents dels tireòfors presenten corones subtriangulars que recorden a una fulla equipades amb vores denticulades i amb un àpex, o part superior de la corona, diferenciat de la resta de l'estructura. La base de la corona forma una estructura inflada coneguda com el cíngol. Les dents dels tireòfors presenten una única arrel, la qual té una forma cilíndrica. Aquesta morfologia dental és la primitiva entre els dinosaures ornitisquis i indica una dieta predominantment o exclusiva fitòfaga. Tradicionalment, abans de tot el seguit d'investigacions realitzades en les dues últimes dècades, els paleontòlegs consideraven que el mecanisme masticatori dels tireòfors era molt simple, consistint un simple tancament de mandíbules resultat del contacte (o oclusió dental) vertical entre les dents superiors i inferiors i en el qual el processament dels aliments era mínim. També es considerava que el crani dels anquilosaures, els tireòfors que sempre han estat més estudiats, era acinètic (sense moviment entre els diferents ossos) i la idea d'un mecanisme mandibular simple en aquests dinosaures estava recolzat per la mida petita de les dents en comparació amb els ossos mandibulars (corones dentals d'uns 1-2 cm) i per una dentició generalment reduïda (de no més de 100 dents) que s'organitzava en fileres relativament curtes, de les quals només hi havia una dent per a cada alvèol dental. Així doncs, la visió tradicional sobre l'alimentació dels tirèofors considera que estava basada en plantes tendres i que la major part del procés digestiu es donava a l'interior de l'aparell digestiu. Els anquilosaures, i potser també la resta dels tireòfors, presentaven un ventre molt ample, en forma de barril, la qual cosa ha estat interpretada per alguns paleontòlegs que aquests dinosaures tenien un immens aparell digestiu en el qual l'aliment rebia un tractament bioquímic semblant al dels mamífers remugants actuals com les vaques (Pereda-Suberbiola, 2007).

Dents de l'anquilosaure nodosàurid Hungarosaurus (Cretaci Superior Santonià d'Hongria). En les de més avall es pot distingir clarament l'arrell, mentre que el cíngol es troba marcat amb l'abreviació ci.
Foto: Ősi et al. (2014)/The Anatomical Record.

L'evidència més directa sobre l'alimentació dels tireòfors que es posseeix són, tal com ja s'ha comentat abans, icnofòssils com els gastròlits, els copròlits i els continguts estomacals, sent en els "dinosaures cuirassats" bastant més difícils que esbrinar que en la resta dels dinosaures no-aviaris. La primera referència a gastròlits de tireòfor que es coneix és de l'any 1997 i de mans d'en Kenneth Carpenter, paleontòleg del Museu de la Natura i la Ciència de Denver (Colorado). En Carpenter va documentar la presència de gastròlits juntament amb l'esquelet d'un anquilosaure semblat al Panoplosaurus (nodosàurid del Cretaci Superior Campanià del Canadà). Encara que es pot argumentar que aquests gastròlits servirien per a triturar la matèria vegetal dins de l'aparell digestiu, es tracten de pedres bastant toves, pel que més aviat tindrien una altra funció (veure també: Copròlits i gastròlits de dinosaures a la Península Ibèrica per a veure aquest cas en sauròpodes). Una altra possibilitat seria que els gastròlits facilitarien la digestió a través de la mescla dels sucs digestius amb els aliments triturats de la forma correcta. Més recentment, l'any 2016, un grup de paleontòlegs xinesos va descriure l'esquelet d'un anquilosaure indeterminat que procedent del jaciment de Laolonghuozi (Mongòlia Interior), enquadrat dins de la Formació Luohandong (Cretaci Inferior Aptià-Albià), que presentava 22 pedres a l'interior del sinsacre (una nomenclatura utilitzada per a l'estructura esquelètica formada pel sacre i vèrtebres dorsals posteriors o caudals anteriors que s'hi han fusionat) de formes arrodonides i amb un diàmetre d'entre 20 i 35 mm, les quals van ser interpretades com els gastròlits del dinosaure. Pel que fa als copròlits, l'única referència més o menys segura d'aquests fòssils associats a tireòfors va ser anotada l'any 1998 per part de la Karen Chin, paleontòloga especialitzada en copròlits de la Universitat de Colorado, i d'en James Kirkland, paleontòleg del Museu de la Natura i la Ciència de Denver. Van descriure copròlits procedents de  Mygatt-Moore Quarry, un jaciment de la Formació Morrison (Juràssic Superior Kimmeridgià-Titonià) localitzat a l'oest de Colorado, els quals tenen entre 5 i 10 cm de diàmetre i contenen nombrosos fòssils vegetals (llavors, talls, fragments de fulles) que correspondrien a coníferes, ciques i falgueres. La mida relativament petita dels copròlits i la mida petita dels fragments de plantes, els quals es troben molt mesclats entre sí, suggereixen que van ser produïts per un dinosaure relativament petit que s'alimentava de vegetació baixa. Això exclou totalment als gegantescos sauròpodes de la Formació Morrison, els quals es troben representats a Mygatt-Moore Quarry per l'Apatosaurus i el Camarasaurus. El dinosaure de Mygatt-Moore Quarry que seria el responsable més probable dels copròlits seria el Mymoorapelta, un anquilosaure de tres metres de longitud, encara que un sauròpode juvenil no es pot descartar. Pel que fa als continguts estomacals, ens trobem amb aquelles situats a dins de l'holotip del Kunbarrasaurus australià, els quals no es troben acompanyats per gastròlits i que es troben molt triturats, la qual cosa implica que el dinosaure va processar els aliments de forma gairebé exclusiva a través de la boca (Pereda-Suberbiola, 2007; Ji et al., 2016).

Gastròlits de l'esquelet d'anquilosaure de Laolonghuozi.
Foto: Ji et al. (2016)/Advances in Geosciences.

Els copròlits associats al Mymoorapelta procedents de Mygatt-Moore Quarry.
Foto: Chin & Kirkland (1998)/Historical Biology.

Anem ara cap al principi del procés que acabava en els copròlits, el processament mandibular dels tireòfors. El tireòfor més primitiu sobre el qual s'ha realitzat un estudi del funcionament de les seves mandíbules durant els últims 20 anys és el Scelidosaurus, un tireòfor basal del Juràssic Inferior Sinemurià-Pliensbachià d'Anglaterra, i l'examen de les seves mandíbules es va dur a terme l'any 2001 a través del paleontòleg del Museu d'Història Natural de Londres Paul Barrett. La mandíbula del Scelidosaurus està composta per la següent fórmula dental: 5-6 dents premaxil·lars, 17 dents maxil·lars i 16 dents mandibulars inferiors per branca mandibular. En aquestes dents s'hi han observat facetes de desgast, les quals presenten un gran angle respecte a l'eix horitzontal de les dents a la cara lingual de les dents maxil·lars i a la cara labial de les dents dentàries i que poden arribar fins a l'àpex de la corona. Això suggereix que les dents del Scelidosaurus estaven en contacte les unes amb les altres a l'hora de tancar-se les mandíbules, permetent un mecanisme de punció-trituració entre les dents maxil·lars i les dentàries (en comparació, ornitisquis més basals com el Lesothosaurus, que per alguns paleontòlegs està considerat un dels tireòfors més primitius, tenien una oclusió interdental, la qual cosa vol dir que el contacte es donava entre dents veïnes entre sí o de la branca mandibular contrària encara que no de la mandíbula contrària). A la vegada, no hi ha evidències de desgast en les dents del Scelidosaurus provocades per l'oclusió dental, la qual cosa indica que el desgast entre les dents del Scelidosaurus es va produir per contacte entre l'aliment i les dents i no pel contacte entre dents (Pereda-Suberbiola, 2007).

Reconstrucció d'una dent de Scelidosaurus.
Foto: Ali Nabavizadeh.

A la mandíbula dels estegosaures, en particular a la del gènere tipus Stegosaurus, existeix una estructura anomenada "làmina dorsal", la qual consisteix en una mena d'expansió dorsal del dentari que s'estén lateralment a través de la filera de dents i que arriba a amagar la part posterior d'aquesta filera. S'ha interpretat que aquesta estructura serviria per a mantenir l'aliment dins de la boca si aquesta estava tancada. A les dents dels estegosaures no hi sol haver facetes de desgast i, quan aquestes existeixen, solen estar poc marcades i formen una superfície més o menys horitzontal. Aquestes facetes han estat interpretades com el resultat del desgast provocat per l'aliment a les dents, amb el que es justifica la idea que l'oclusió dental dels estegosaures era poc eficaç i que la força de la mossegada d'aquests dinosaures seria bastant fluixa. El 2016 es va realitzar un estudi sobre la capacitat de masticació del Stegosaurus a través de la combinació de models biomecànics computacionals aplicats a la reconstrucció en 3D del crani de l'esquelet de Stegosaurus exposat al Museu d'Història Natural de Londres i conegut afectuosament com Sophie (el qual vaig poder veure personalment tal com ho testimonia la meva entrada Road to London del blog de fotos). Es va descobrir que la força de mossegada del Stegosaurus es situava entre els 166 i els 410 N (newtons), una mossegada més potent del que es podria esperar de les seves dents i que es correspon amb la dels actuals mamífers herbívors com les ovelles i les vaques. La força de la mossegada va augmentant a la mandíbula del Stegosaurus a mesura que s'arriba a l'articulació posterior d'aquesta. A la mandíbula del Stegosaurus, l'estrès del crani té un impacte semblat al llarg de l'estructura, encara que és més important a l'articulació entre el dentari i l'angular a la part posterior de la mandíbula inferior. Se li va incloure un bec queratinós, o ramfoteca, a la premaxil·la i al predentari, la qual cosa va implicar una reducció de l'estrès cranial en aquests ossos mandibulars. També es va provar l'estrès provocat per les mandíbules a les plantes a l'hora de ser mossegades, el qual es concentrava si la planta era mossegada a la part posterior de la mandíbula. La combinació entre la força i l'estrès mandibular del Stegosaurus indiquen que es podia haver alimentat de diferents tipus de plantes, encara que el processament del menjar es continuaria donant amb més importància en altres àrees de l'aparell digestiu més que no pas a la boca (Pereda-Suberbiola, 2007; Lautenschlager et al., 2016).

Comparació entre l'estrès produït a l'hora de mossegar una planta en la mandíbula d'un Stegosaurus (d-f) si aquesta es situa a la part anterior (esquerra), la mitjana (mig) o la posterior (dreta) de la boca. Al mateix estudi també es va comparar el mateix paràmetre per al sauropodomorf no-sauròpode Plateosaurus i el teròpode terizinosaure Erlikosaurus, per això també apareixen en aquesta foto.
Foto: Lautenschlager et al. (2016)/Scientific Reports.

Pel que fa als anquilosaures, les seves dents mostren unes facetes de desgast planes i inclinades obliquament, havent-hi alguns casos, com el del Panoplosaurus, en els quals els denticles estan totalment desgastats i l'erosió dental arriba fins a la base del cíngol. Totes aquestes característiques són indicadors d'una oclusió entre les dents superiors i les inferiors. Un dels anquilosaures més estudiats pel que fa al funcionament de les seves dents i mandíbules és l'Euoplocephalus, un anquilosàurid del Cretaci Superior Campanià del Canadà, sobretot a partir de l'anàlisi que van fer l'any 2001 la Natalia Rybczynski, paleontòloga del Museu Canadenc de la Natura (Ottawa), i en Matthew Vickaryous, paleontòleg de la Universitat de Guelph (província d'Ontario). La Rybczynski i en Vickaryous van poder localitzar a l'Euoplocephalus facetes de desgast que són contigües amb les de les dents adjacents i estries microscòpiques gairebé paral·leles als denticles, sent tot això evidències d'un moviment mandibular de tipus retroactiu, en el qual les dents es mouen des del davant cap al darrere. A les mandíbules de l'Euoplocephalus hi van poder distingir tres superfícies d'articulació: entre l'os quadrat del crani i l'os articular de la mandíbula inferior, entre els dos dentaris de les mandíbules inferiors corresponents i entre cada dentari el seu predentari. El seu estudi de l'articulació quadrat-articular indica que l'Euoplocephalus era capaç de realitzar moviments propalinals, o paral·lels a l'eix longitudinal de les mandíbules. A més, la símfisi mandibular, la part més anterior del dentari, és molt petita i els dentaris no estan fusionats entre sí, pel que la Rybczynski i en Vickaryous van inferir que les dues parts principals de la mandíbula inferior del dinosaure podien tenir un lleuger moviment giratori. També no es sol conservar el predentari conservat amb el dentari, la qual cosa indica que l'articulació entre els ossos era el suficientment mòbil com perquè el primer os es desprengués del primer després de la mort del dinosaure. Per tant, els dos paleontòlegs canadencs van concloure que l'Euoplocephalus no es limitava a tancar les mandíbules per a triturar l'aliment si no que efectuava moviments més complexos per a dur a terme el mateix procés (Pereda-Suberbiola, 2007).

A i B: foto i dibuix indicant les facetes de desgast (wear facets) que es solen trobar en els anquilosaures, sent l'exemple una dent d'Hungarosaurus. C: detall microscòpic d'algunes facetes de desgast en la dent d'Hungarosaurus. L'abreviació EDI fa referència a la interfície entre la dentina i l'esmalt (enamel-dentine interference), els dos teixits superiors i a la vegada els més durs de la dent.
Foto: Ősi et al. (2016)/Historical Biology.

En un estudi publicat l'any 2016 dut a terme per un equip de paleontòlegs dirigits per l'Attila Ősi de la Universitat Eötvös de Budapest (Hongria) i en el qual es van examinar les mandíbules i les dents de tots els anquilosaures dels quals s'han conservat aquests fòssils, es van establir tres mecanismes mandibulars diferents en aquests dinosaures, la qual cosa va enterrar per complet la idea tradicional que l'únic moviment mandibular que s'hi podia observar era el desplaçament ortal, una forma més tècnica de dir vertical, de les dents de les dues mandíbules. El mecanisme ortal només va ser identificat en els nodosàurids asiàtics i consisteix, apart del contacte vertical de les dents, en un moviment mandibular reduït causat per una fossa glenoide (la depressió que articula l'os temporal amb l'articular) curta des de la part anterior cap a la posterior i en l'absència d'oclusió dental, havent-hi només facetes de desgast relacionades amb el contacte amb l'aliment. El segon mecanisme es pot separar realment en dos: un mecanisme d'oclusió local o incidental i un altre mecanisme d'oclusió dental al llarg de tota la filera dental. Al primer tipus, bona part de la força prové del moviment ortal de les dents, el moviment anterior-posterior és reduït a causa d'una fossa glenoide curta però es pot realitzar moviment cap als costats i la presència d'oclusió dental entre poques dents. Aquest mecanisme s'observa en el Gargoyleosaurus, el Silvisaurus i l'Europelta, sent tots ells nodosàurids basals del Juràssic Superior i el Cretaci Inferior. Al segon tipus, el tancament de les mandíbules seria bàsicament ortal, s'hi observa una certa rotació i també un cert desplaçament lateral de cada mandíbula i s'observen facetes de desgast pròpies d'una oclusió dental al llarg de totes les fileres dentals. El mecanisme en qüestió s'observa en nodosàurids derivats del Cretaci Superior com l'Edmontonia, el Panoplosaurus i el Struthiosaurus. Finalment, ens trobem amb el moviment palinal, consistent en dues fases. En la primera, hi ha un moviment ortal de les mandíbules que provoca una oclusió dental. En la segona, la mandíbula inferior es mou cap endarrere i cap amunt sobre el seu longitudinal d'una forma semblant al moviment propalinal proposat per la Rybczynski i en Vickaryous per a l'Euoplocephalus, un moviment que provoca l'aparició d'estries obliqües i corbades amb una orientació que va des de l'àpex fins a la base de la dent. Tot aquest seguint de moviments s'aconseguien a través de l'articulació predentari-dentari, la qual aconsegueix un desplaçament lateral de la mandíbula, i de l'acció dels músculs del pterigoide situats darrere del paladar, els quals haurien aconseguit una mínima rotació de la mandíbula. Aquest mecanisme va ser confirmat per l'equip de l'Ősi per a l'Euoplocephalus, a la vegada que s'identificava en altres anquilosàurids com l'Ankylosaurus i fins i tot en algun nodosàurid com l'Hungarosaurus (Ősi et al., 2016).

Dalt: descripció del contacte interdental en els tres mecanismes mandibulars identificats per l'equip d'en Attila Ősi en els anquilosaures. Baix-esquerra: descripció del moviment de la mandíbula inferior en els mecanismes de caire ortal. Baix-dreta: descripció del moviment de la mandíbula inferior en el mecanisme palinal. La lletra E es correspon amb el moviment de la mandíbula inferior des de la perspectiva de l'articulació amb el quadrat.
Foto: Ősi et al. (2016)/Historical Biology.

Fonts:

Ji, S., Jiang, S., Zhang, L. & Hao, J. (2016). "Discovery of the Early Cretaceous Ankylosaur Gastroliths and Scale Impressions from the Ordos Basin, Inner Mongolia, China." Advances in Geosciences, Vol. 6 (5): 355-360. http://doi.org/10.12677/ag.2016.65037

Lautenschlager, S., Brassey, C. A., Button, D. J. & Barrett, P. M. (2016). "Decoupled form and function in disparate herbivorous dinosaur clades." Scientific Reports, Vol. 6: article 26495. https://doi.org/10.1038/srep26495

Ősi, A., Prondvai, E., Mallon, J. & Bodor, E. R. (2016). "Diversity and convergences in the evolution of feeding adaptations in ankylosaurs (Dinosauria: Ornitischia)." Historical Biology, Vol. 29 (4): p. 539-570. https://doi.org/10.1080/08912963.2016.1208194

Pereda-Suberbiola, X. (2007). "Dieta y modo de alimentación de los dinosaurios acorazados." Dins de: Sanz, J. L. (ed.), Los dinosaurios en el siglo XXI, p. 187-207. Tusquets Editores. ISBN: 978-02-5333-497-8.