Què menjaven i com processaven el menjar els dinosaures cuirassats? (segona part)

Enllaç a la primera part.
Algunes de les estructures secundàries de l'aparell masticatori dels tireòfors que podrien tenir un paper rellevant en el processament dels aliments serien la ramfoteca o bec queratinós, un paladar secundari, les "galtes" i l'aparell hioïdal (els ossos de la llengua) i la forma del musell. La ramfoteca, a més de reduir l'estrès del crani tal com es va mostrar a la primera part, hauria estat una estructura molt eficaç a l'hora de tallar les plantes, potser fins i tot tant com les pròpies dents. Així doncs, el grau de desenvolupament de la ramfoteca estaria relacionat amb diferents estratègies de pastura, en cadascuna de les quals la duresa de les plantes que s'escollirien seria diferent. En els anquilosaures també s'hi ha identificat un paladar secundari més o menys desenvolupat que es troba format pels següents ossos: premaxil·la, maxil·lar, vòmer, palatí i pterigoide; la qual cosa indica que s'estendria des del principi de la mandíbula superior fins al darrera de la filera maxil·lar de dents. És possible que el paladar secundari facilités moviments masticatoris complexos perquè actuaria com una estructura de reforç de les mandíbules. Això sembla coherent amb el patró de mecanismes mandibulars identificat per l'equip d'en Attila Ősi l'any 2016, ja que els anquilosàurids presenten un paladar secundari més complex que els nodosàurids (Pereda-Suberbiola, 2007).

Reconstrucció del cap i el coll de l'estegosaure del Juràssic Superior de Portugal Miragaia. La ramfoteca només s'aprecia a la mandíbula inferior en aquesta il·lustració perquè investigacions recents sobre els cranis dels estegosaures indiquen que no tindrien ramfoteca a la mandíbula superior.
Foto: PrehistoryByLiam.

Situació del paladar secundari al crani de l'Euoplocephalus.
Foto: Bourke et al. (2018)/PLoS ONE.

Se ha suggerit la presència de "galtes" en tireòfors i en altres dinosaures ornitisquis, les quals servirien per a impedir que el menjar caigués de la boca durant el seu processament, encara que en alguns altres clades d'ornitisquis, com els ceratopsians, aquesta funció alimentària ha estat descartada per bastants paleontòlegs. En el cas dels estegosaures, aquest paper ja el desenvoluparia la làmina dorsal del dentari que ja es va mencionar a la primera part. Això no sols indica que els estegosaures no tindrien "galtes", si no també l'absència d'una ramfoteca allargada que podria fer una funció semblant a part de tallar les plantes (la qual també existiria només a la mandíbula inferior tal com es veu a la reconstrucció del Miragaia). On sí que s'hi han identificat estructures semblants a les galtes dels mamífers és en els nodosàurids, els quals mostren osteoderms de forma oval a la zona equivalent a la galta mamífera. Aquests osteoderms no estan articulats ni a les mandíbules inferiors ni als maxil·lars, la qual cosa és coherent amb un moviment limitat de les "galtes" que hauria permès que l'aliment no s'empassés sense mastegar mentre el processaven les dents. En els anquilosàurids, aquesta estructura o no s'identifica o té una extensió molt menor que en els nodosàurids, la qual cosa mostra que no la necessitarien de la mateixa manera que en els nodosàurids (Pereda-Suberbiola, 2007; Ősi et al., 2016).

Cranis complets de Panoplosaurus (esquerra) i Edmontonia (dreta) en vista lateral. L'abreviació cp es refereix als osteoderms de les "galtes".
Foto: Ősi et al. (2016)/Historical Biology.

L'existència d'un aparell hioïdal ben desenvolupat en els dinosaures no-aviaris en general i en els tireòfors en particular, un element que s'observa en totes les aus i els rèptils actuals, podria suggerir la presència d'una llengua llarga i flexible que els ajudaria a recollir i introduir les plantes a la boca i a mantenir-les en aquesta durant el procés masticatori. La primera referència sobre la conservació d'un aparell hioïdal complet en un tireòfor es va publicar l'any 2015 gràcies a un equip d'investigació liderat per en Robert Hill (Facultat de Medicina Osteopàtica de Nova York) i l'estructura en qüestió es va conservar en un esquelet parcial de Pinacosaurus, anquilosàurid del Cretaci Superior Campanià de Mongòlia, procedent del jaciment d'Ukhaa Tolgod (Formació Djadokhta). L'aparell hioïdal del Pinacosaurus està compost per dues paraglossalia, dos ossos de forma triangular que fins llavors només s'havien identificat en aus; dos primers ceratobranquials, dos ossos en forma de barres aplanades i que es troben darrere de les paraglossalia; dos segons ceratobranquials ossos en forma de canya que es troben darrere dels primers ceratobranquials i dos epibranquials, uns altres ossos allargats però més petits que els altres que es van trobar desarticulats però que per comparació amb les aus i els rèptils actuals es situarien darrere dels segons ceratobranquials. Als segons ceratobranquials hi ha una superfície articular de forma oval que es troba a l'extrem anterior de l'os, la qual cosa indica que aquests ossos s'ajuntaven amb una estructura cartilaginosa al mig de l'aparell hioïdal que es correspondria amb el basihial de les aus i els rèptils actuals. Gràcies a aquest descobriment en el Pinacosaurus, es van poder identificar ossos de l'aparell hioïdal, entre ells les paraglossalia, en altres anquilosàurids (Saichania i Euoplocephalus) i també al nodosàurid Edmontonia. Per tant, es va confirmar la presència d'una llengua llarga i musculosa en els anquilosaures.  I no només això, si no que la presència de les paraglossalia en dinosaures tant distants entre sí com els anquilosaures i les aus indica que aquests ossos formarien part de l'aparell hioïdal de tots els dinosaures des del seu origen, estant absents en el registre fòssil d'altres llinatges perquè tindrien una constitució cartilaginosa o simplement perquè no s'han pogut identificar com a tals fins ara. Les evidències de l'aparell hioïdal en dinosaures que no siguin ni anquilosaures ni aus només consisteixen en primers i segons ceratobranquials (Pereda-Suberbiola, 2007; Hill et al., 2015).

Reconstrucció de l'aparell hioïdal del Pinacosaurus amb diferenciació dels seus elements.
Foto: Hill et al. (2015)/Zoological Journal of the Linnean Society.

En els mamífers, s'ha relacionat la forma del musell de les espècies herbívores amb el tipus de vegetals dels que s'alimenten. Així doncs, aquells mamífers que s'alimenten de les fulles dels arbres, com ara els girafes i els okapis, tenen musell estrets, els que s'alimenten d'herba, com els nyus, tenen musells amples i els que s'alimenten a la vegada d'herba i de fulles, com els impales, tenen un musell més estret que els dels nyus però més ample que el de les girafes. Malgrat que aquesta diferenciació utilitzada per als mamífers no es pot acabar d'aplicar als dinosaures no-aviaris perquè els prats d'herba no existien al Mesozoic, un fenomen semblant es dóna entre aquelles espècies de tireòfors amb uns musells més estrets o més amples, els quals es correspondrien de forma respectiva amb animals d'un comportament alimentari selectiu i animals d'un comportament alimentari generalista (la qual cosa no acaba de ser del tot diferent del que passa amb els mamífers actuals ja que les espècies que s'alimenten d'herba solen triar les parts més nutritives de la planta mentre que els que basen la seva dieta en les fulles d'arbres no discriminen tant a l'hora d'elegir l'aliment). El musell és bastant estrets en bona part dels estegosaures, mentre que en els anquilosaures s'observa una ampliació de la mida del musell entre les espècies primitives tant de nodosàurids com d'anquilosàurids del Juràssic Superior i el Cretaci Inferior i les derivades de cada clade del Cretaci Superior. Per tant, els nodosàurids i els anquilosàurids van desenvolupar de forma independent la capacitat de menjar a partir d'una major varietat i quantitat de matèria vegetal a mitjans del Cretaci (Pereda-Suberbiola, 2007; Ősi et al., 2016).

Comparació entre els musells de diferents nodosàurids (A-G) i anquilosàurids (H-L). Es pot comprovar que en les últimes espècies de cada sèrie el musell és més ample que en les primeres.
Foto: Ősi et al. (2016)/Historical Biology.

Tenint en compte que els tireòfors eren en la seva majoria animals quadrúpedes obligats de no gaire altura, és probable que la major part del seu repertori alimentari, sobretot durant el Juràssic i la primera meitat del Cretaci, estaria basat en ciques, bennettitals i petites coníferes, així com en plantes de l'ordre Caytoniales, unes pteridospermes o "falgueres amb llavors" pròpies del Mesozoic que en alguns casos s'han considerat avantpassades de les angiospermes. La presència d'un moviment mandibular palinal en els nodosàurids i els anquilosàurids més derivats suggereix que estaven adaptats a alimentar-se de fulles, tiges i llavors que contenien una proporció de cel·lulosa important i que, per tant, necessitaven ser processats amb suficient precisió a la boca abans de passar a l'estómac. Tenint en compte que estem parlant del Cretaci Superior, entre aquestes plantes es troben angiospermes de sotabosc com les representades per les famílies Araceae (com les llenties d'aigua) i Proteaceae (com la macadàmia). Curiosament, aquest moviment mandibular palinal només s'ha localitzat en els nodosàurids i anquilosàurids derivats d'Amèrica del Nord i Europa, la qual cosa es correspon amb el clima humit que tindrien aquestes regions durant el Cretaci Superior, factor que afavoreix l'aparició de plantes dures. Per contra, l'absència del moviment palinal en els nodosàurids i anquilosàurids derivats del Cretaci Superior d'Àsia (i la presència, en el seu lloc, d'un moviment ortal més simple) es relaciona amb el clima àrid existent en aquesta conjuntura espaciotemporal, la qual cosa implica l'existència de plantes menys dures que en els climes més humits i que, en conseqüència, no necessitarien un processament digestiu tant meticulós. L'engrandiment de l'amplada del musell en els membres més derivats de cada família d'anquilosaures podria tractar-se d'una adaptació al consum d'angiospermes a causa que aquesta novetat evolutiva apareix quan les plantes amb flors es converteixen en les plantes dominants, encara que aquesta hipòtesi no està demostrada en aquest moment (Pereda-Suberbiola, 2007; Ősi et al., 2016).

Fulla fòssil de Sagenopteris, una representant de Caytoniales del Triàsic, el Juràssic i el Cretaci Inferior.
Foto: Abbieeturner.

Encara que les plantes serien l'element principal de la dieta dels tireòfors, també s'ha suggerit al llarg de dècades que els "dinosaures cuirassats" completarien la seva dieta amb la ingesta d'animals, una hipòtesi que en els últims anys s'ha pogut comprovar per a alguns casos en particular. La primera suposició sobre una dieta "carnívora" és del paleontòleg hongarès Franz Nopcsa i data del 1928, la qual diu que el Scolosaurus, un anquilosàurid del Cretaci Superior Campanià del Canadà, hauria subsistit de la ingesta d'un 1 kg d'insectes al dia com a adaptació a un ambient desèrtic. Una visió contrària a la d'en Nopcsa és la d'en Kenneth Carpenter, que va rebatre aquesta idea d'un anquilosàurid insectívor argumentant que els animals endoterms actuals que subsisteixen exclusivament dels insectes no superen els 30 kg de pes, per la qual cosa seria molt difícil la supervivència d'un dinosaure d'un pes al voltant de la tona com era el Scolosaurus només amb insectes. El 1977, la paleontòloga polonesa Teresa Maryańska va proposar que els anquilosàurids serien carronyaires ocasionals a causa de la mida petita de les dents en relació amb el crani i el desenvolupament escàs de l'esmalt dental, però és una idea que ha rebut poc suport entre altres paleontòlegs. La descoberta de l'aparell hioïdal complet del Pinacosaurus el 2015 va servir perquè la idea d'un tirèofor insectívor d'en Nopcsa tornés a tenir validesa ja que la llengua musculosa d'aquest dinosaure seria semblant a la de molts animals insectívors actuals. Tenint en compte que a Ukhaa Tolgod els fòssils vegetals no són gaire comuns però sí que ho són els d'insectes, la idea d'una alimentació parcialment insectívora seria viable per al Pinacosaurus, el qual, amb uns 5 m de llargada i 1,9 t de pes, seria un anquilosàurid relativament petit (Pereda-Suberbiola, 2007; Hill et al., 2015).

Icnofòssils d'escarabats (Fictovichnus) procedents d'Ukhaa Tolgod. Els insectes productors d'aquestes estructures serien les preses potencials del Pinacosaurus.
Foto: Johnston et al. (1996)/Canadian Journal of Earth Science.

Encara que al final la força mandibular dels estegosaures s'ha demostrat més potent del que sempre s'ha pensat, alguns paleontòlegs també han apuntat que aquests dinosaures van adoptar estratègies alimentàries pròpies que els van permetre ser un dels grups de dinosaures vegetarians més abundants del Juràssic Mitjà i Superior. A causa que els estegosaures tenen les extremitats posteriors més llargues que les anteriors, en Robert Bakker va apuntar l'any 1986 que es recolzarien sobre les seves potes del darrere i també la seva cua per a poder arribar a una vegetació situada a una altura a la qual no podrien arribar en una posició quadrúpeda. Però aquesta hipòtesi es pot contraaargumentar en dos sentits. El primer és que seria difícil per als estegosaures adoptar una postura bípeda recolzant-se sobre la seva cua a causa que aquesta era una part del cos molt rígida a causa de tota la sèrie de plaques que presentava. El segon és fent una comparació amb un mamífer herbívor de gran mida com és l'elefant, el qual pot arribar a les copes dels arbres a través de l'adopció d'una postura bípeda temporal però que aquesta no és l'habitual quan s'alimenten (Pereda-Suberbiola, 2007).

Reconstrucció de l'esquelet de l'estegosaure del Juràssic Superior de la Xina Gigantspinosaurus exposada al Museu de Dinosaures de Zigong (Xina), en la qual el dinosaure mostra una postura bípeda.
Foto: David Stanley.

L'oclusió dental és molt escassa o inexistent en el Scutellosaurus i l'Emausaurus, considerats tradicionalment els tireòfors més basals. Aquesta és una condició semblant a la del possible tireòfor basal del Triàsic Lesothosaurus, per la qual cosa seria la condició primitiva del contacte interdental en aquest clade de dinosaures. Aquesta situació es continua observant en alguns estegosaures. Per contra, el mecanisme mandibular del Scelidosaurus s'assembla a la d'alguns anquilosaures més basals, la qual cosa es podria interpretar com l'evidència d'un parentesc més pròxim entre el Scelidosaurus i els anquilosaures del que s'havia pensat, que el mecanisme ortal de punció-trituració va aparèixer independentment en el Scelidosaurus i els anquilosaures o que els estegosaures van tornar a la condició primitiva a partir de la més moderna. En els anquilosaures més basals, s'observen tot un seguit de caràcters que es perden (les dents premaxil·lars) o que es modifiquen bastant (un cíngol molt poc desenvolupat). En els nodosàuris europeus derivats es retenen les dents premaxil·lars i un musell estret en comparació amb els seus equivalents nord-americans, encara que l'absència de nodosàurids europeus amb musells amples i premaxil·les desdentades correspondria més a un biaix de la preservació de fòssils més que no pas a una autèntica falta d'aquests animals en l'ecosistema. Una diferència substancial entre les mandíbules inferiors dels nodosàurids i les dels anquilosàurids és la presència en els primers d'un procés coronoide (l'extensió de la mandíbula que serveix d'inserció dels músculs que la mouen) bastant més desenvolupat que el dels darrers, la qual cosa seria una evidència que hi hauria certes diferències en la mida i l'angle d'inserció dels músculs mandibulars entre els dos clades de dinosaures que farien que els nodosàurids tinguessin una força de mossegada major que la dels anquilosàurids (Pereda-Suberbiola, 2007; Ősi et al., 2016).

Cladograma simplificat i calibrat temporalment dels tireòfors en el qual s'indiquen les diferents innovacions en l'aspecte mandibular a través de dibuixos i diferents colors en les línies corresponents a cada tàxon.
Foto: Ősi et al. (2016)/Historical Biology.

Fonts:

Hill, R. V., D'Emic, M. D., Bever, G. S. & Norell, M. A. (2015). "A complex hyobranchial apparatus in a Cretaceous dinosaur and the antiquity of avian paraglossalia." Zoological Journal of the Linnean Society, Vol. 175 (4): p. 892-909. https://doi.org/10.1111/zoj.12293

Ősi, A., Prondvai, E., Mallon, J. & Bodor, E. R. (2016). "Diversity and convergences in the evolution of feeding adaptations in ankylosaurs (Dinosauria: Ornitischia)." Historical Biology, Vol. 29 (4): p. 539-570. https://doi.org/10.1080/08912963.2016.1208194

Pereda-Suberbiola, X. (2007). "Dieta y modo de alimentación de los dinosaurios acorazados." Dins de: Sanz, J. L. (ed.), Los dinosaurios en el siglo XXI, p. 187-207. Tusquets Editores. ISBN: 978-02-5333-497-8.

Què menjaven i com processaven el menjar els dinosaures cuirassats? (primera part)

L'estudi sobre l'alimentació i els mecanismes mandibulars dels dinosaures vegetarians ha estat un tema que ha ocupat molt de temps en la recerca d'alguns paleontòlegs, però, mentre que aquesta recerca s'ha efectuat de forma continuada en els ornitòpodes, els sauròpodes i els ceratopsians des de gairebé el descobriment dels seus fòssils, els tireòfors (estegosaures i anquilosaures, principalment) no han estat un objecte d'estudi important fins fa relativament poc (finals dels anys 1990-principis dels anys 2000). L'explicació que se li ha donat a aquesta falta de recerca en tot allò referent a l'alimentació dels "dinosaures cuirassats" al llarg de les dècades és l'escassesa de cranis fossilitzats d'aquests animals que conservin in situ la seva dentadura. En les últimes dècades s'han descobert més restes cranials de tireòfors, la qual cosa ha fet augmentar la recerca en els seus mecanismes mandibulars a través de la morfologia tant dels ossos mandibulars i les articulacions que hi ha entre ells com de les dents i les seves facetes de desgast. En l'esbrinament del funcionament de les seves mandíbules hi ha també l'estudi d'altres estructures cranials properes a les mandíbules o que tindrien una funció secundària en el processament dels aliments d'aquestes, a més de l'estudi de les seves preferències alimentàries a través dels pocs gastròlits, copròlits i continguts estomacals que s'han trobat associat a aquests fascinants dinosaures amb armadura (Pereda-Suberbiola, 2007).
Les dents dels tireòfors presenten corones subtriangulars que recorden a una fulla equipades amb vores denticulades i amb un àpex, o part superior de la corona, diferenciat de la resta de l'estructura. La base de la corona forma una estructura inflada coneguda com el cíngol. Les dents dels tireòfors presenten una única arrel, la qual té una forma cilíndrica. Aquesta morfologia dental és la primitiva entre els dinosaures ornitisquis i indica una dieta predominantment o exclusiva fitòfaga. Tradicionalment, abans de tot el seguit d'investigacions realitzades en les dues últimes dècades, els paleontòlegs consideraven que el mecanisme masticatori dels tireòfors era molt simple, consistint un simple tancament de mandíbules resultat del contacte (o oclusió dental) vertical entre les dents superiors i inferiors i en el qual el processament dels aliments era mínim. També es considerava que el crani dels anquilosaures, els tireòfors que sempre han estat més estudiats, era acinètic (sense moviment entre els diferents ossos) i la idea d'un mecanisme mandibular simple en aquests dinosaures estava recolzat per la mida petita de les dents en comparació amb els ossos mandibulars (corones dentals d'uns 1-2 cm) i per una dentició generalment reduïda (de no més de 100 dents) que s'organitzava en fileres relativament curtes, de les quals només hi havia una dent per a cada alvèol dental. Així doncs, la visió tradicional sobre l'alimentació dels tirèofors considera que estava basada en plantes tendres i que la major part del procés digestiu es donava a l'interior de l'aparell digestiu. Els anquilosaures, i potser també la resta dels tireòfors, presentaven un ventre molt ample, en forma de barril, la qual cosa ha estat interpretada per alguns paleontòlegs que aquests dinosaures tenien un immens aparell digestiu en el qual l'aliment rebia un tractament bioquímic semblant al dels mamífers remugants actuals com les vaques (Pereda-Suberbiola, 2007).

Dents de l'anquilosaure nodosàurid Hungarosaurus (Cretaci Superior Santonià d'Hongria). En les de més avall es pot distingir clarament l'arrell, mentre que el cíngol es troba marcat amb l'abreviació ci.
Foto: Ősi et al. (2014)/The Anatomical Record.

L'evidència més directa sobre l'alimentació dels tireòfors que es posseeix són, tal com ja s'ha comentat abans, icnofòssils com els gastròlits, els copròlits i els continguts estomacals, sent en els "dinosaures cuirassats" bastant més difícils que esbrinar que en la resta dels dinosaures no-aviaris. La primera referència a gastròlits de tireòfor que es coneix és de l'any 1997 i de mans d'en Kenneth Carpenter, paleontòleg del Museu de la Natura i la Ciència de Denver (Colorado). En Carpenter va documentar la presència de gastròlits juntament amb l'esquelet d'un anquilosaure semblat al Panoplosaurus (nodosàurid del Cretaci Superior Campanià del Canadà). Encara que es pot argumentar que aquests gastròlits servirien per a triturar la matèria vegetal dins de l'aparell digestiu, es tracten de pedres bastant toves, pel que més aviat tindrien una altra funció (veure també: Copròlits i gastròlits de dinosaures a la Península Ibèrica per a veure aquest cas en sauròpodes). Una altra possibilitat seria que els gastròlits facilitarien la digestió a través de la mescla dels sucs digestius amb els aliments triturats de la forma correcta. Més recentment, l'any 2016, un grup de paleontòlegs xinesos va descriure l'esquelet d'un anquilosaure indeterminat que procedent del jaciment de Laolonghuozi (Mongòlia Interior), enquadrat dins de la Formació Luohandong (Cretaci Inferior Aptià-Albià), que presentava 22 pedres a l'interior del sinsacre (una nomenclatura utilitzada per a l'estructura esquelètica formada pel sacre i vèrtebres dorsals posteriors o caudals anteriors que s'hi han fusionat) de formes arrodonides i amb un diàmetre d'entre 20 i 35 mm, les quals van ser interpretades com els gastròlits del dinosaure. Pel que fa als copròlits, l'única referència més o menys segura d'aquests fòssils associats a tireòfors va ser anotada l'any 1998 per part de la Karen Chin, paleontòloga especialitzada en copròlits de la Universitat de Colorado, i d'en James Kirkland, paleontòleg del Museu de la Natura i la Ciència de Denver. Van descriure copròlits procedents de  Mygatt-Moore Quarry, un jaciment de la Formació Morrison (Juràssic Superior Kimmeridgià-Titonià) localitzat a l'oest de Colorado, els quals tenen entre 5 i 10 cm de diàmetre i contenen nombrosos fòssils vegetals (llavors, talls, fragments de fulles) que correspondrien a coníferes, ciques i falgueres. La mida relativament petita dels copròlits i la mida petita dels fragments de plantes, els quals es troben molt mesclats entre sí, suggereixen que van ser produïts per un dinosaure relativament petit que s'alimentava de vegetació baixa. Això exclou totalment als gegantescos sauròpodes de la Formació Morrison, els quals es troben representats a Mygatt-Moore Quarry per l'Apatosaurus i el Camarasaurus. El dinosaure de Mygatt-Moore Quarry que seria el responsable més probable dels copròlits seria el Mymoorapelta, un anquilosaure de tres metres de longitud, encara que un sauròpode juvenil no es pot descartar. Pel que fa als continguts estomacals, ens trobem amb aquelles situats a dins de l'holotip del Kunbarrasaurus australià, els quals no es troben acompanyats per gastròlits i que es troben molt triturats, la qual cosa implica que el dinosaure va processar els aliments de forma gairebé exclusiva a través de la boca (Pereda-Suberbiola, 2007; Ji et al., 2016).

Gastròlits de l'esquelet d'anquilosaure de Laolonghuozi.
Foto: Ji et al. (2016)/Advances in Geosciences.

Els copròlits associats al Mymoorapelta procedents de Mygatt-Moore Quarry.
Foto: Chin & Kirkland (1998)/Historical Biology.

Anem ara cap al principi del procés que acabava en els copròlits, el processament mandibular dels tireòfors. El tireòfor més primitiu sobre el qual s'ha realitzat un estudi del funcionament de les seves mandíbules durant els últims 20 anys és el Scelidosaurus, un tireòfor basal del Juràssic Inferior Sinemurià-Pliensbachià d'Anglaterra, i l'examen de les seves mandíbules es va dur a terme l'any 2001 a través del paleontòleg del Museu d'Història Natural de Londres Paul Barrett. La mandíbula del Scelidosaurus està composta per la següent fórmula dental: 5-6 dents premaxil·lars, 17 dents maxil·lars i 16 dents mandibulars inferiors per branca mandibular. En aquestes dents s'hi han observat facetes de desgast, les quals presenten un gran angle respecte a l'eix horitzontal de les dents a la cara lingual de les dents maxil·lars i a la cara labial de les dents dentàries i que poden arribar fins a l'àpex de la corona. Això suggereix que les dents del Scelidosaurus estaven en contacte les unes amb les altres a l'hora de tancar-se les mandíbules, permetent un mecanisme de punció-trituració entre les dents maxil·lars i les dentàries (en comparació, ornitisquis més basals com el Lesothosaurus, que per alguns paleontòlegs està considerat un dels tireòfors més primitius, tenien una oclusió interdental, la qual cosa vol dir que el contacte es donava entre dents veïnes entre sí o de la branca mandibular contrària encara que no de la mandíbula contrària). A la vegada, no hi ha evidències de desgast en les dents del Scelidosaurus provocades per l'oclusió dental, la qual cosa indica que el desgast entre les dents del Scelidosaurus es va produir per contacte entre l'aliment i les dents i no pel contacte entre dents (Pereda-Suberbiola, 2007).

Reconstrucció d'una dent de Scelidosaurus.
Foto: Ali Nabavizadeh.

A la mandíbula dels estegosaures, en particular a la del gènere tipus Stegosaurus, existeix una estructura anomenada "làmina dorsal", la qual consisteix en una mena d'expansió dorsal del dentari que s'estén lateralment a través de la filera de dents i que arriba a amagar la part posterior d'aquesta filera. S'ha interpretat que aquesta estructura serviria per a mantenir l'aliment dins de la boca si aquesta estava tancada. A les dents dels estegosaures no hi sol haver facetes de desgast i, quan aquestes existeixen, solen estar poc marcades i formen una superfície més o menys horitzontal. Aquestes facetes han estat interpretades com el resultat del desgast provocat per l'aliment a les dents, amb el que es justifica la idea que l'oclusió dental dels estegosaures era poc eficaç i que la força de la mossegada d'aquests dinosaures seria bastant fluixa. El 2016 es va realitzar un estudi sobre la capacitat de masticació del Stegosaurus a través de la combinació de models biomecànics computacionals aplicats a la reconstrucció en 3D del crani de l'esquelet de Stegosaurus exposat al Museu d'Història Natural de Londres i conegut afectuosament com Sophie (el qual vaig poder veure personalment tal com ho testimonia la meva entrada Road to London del blog de fotos). Es va descobrir que la força de mossegada del Stegosaurus es situava entre els 166 i els 410 N (newtons), una mossegada més potent del que es podria esperar de les seves dents i que es correspon amb la dels actuals mamífers herbívors com les ovelles i les vaques. La força de la mossegada va augmentant a la mandíbula del Stegosaurus a mesura que s'arriba a l'articulació posterior d'aquesta. A la mandíbula del Stegosaurus, l'estrès del crani té un impacte semblat al llarg de l'estructura, encara que és més important a l'articulació entre el dentari i l'angular a la part posterior de la mandíbula inferior. Se li va incloure un bec queratinós, o ramfoteca, a la premaxil·la i al predentari, la qual cosa va implicar una reducció de l'estrès cranial en aquests ossos mandibulars. També es va provar l'estrès provocat per les mandíbules a les plantes a l'hora de ser mossegades, el qual es concentrava si la planta era mossegada a la part posterior de la mandíbula. La combinació entre la força i l'estrès mandibular del Stegosaurus indiquen que es podia haver alimentat de diferents tipus de plantes, encara que el processament del menjar es continuaria donant amb més importància en altres àrees de l'aparell digestiu més que no pas a la boca (Pereda-Suberbiola, 2007; Lautenschlager et al., 2016).

Comparació entre l'estrès produït a l'hora de mossegar una planta en la mandíbula d'un Stegosaurus (d-f) si aquesta es situa a la part anterior (esquerra), la mitjana (mig) o la posterior (dreta) de la boca. Al mateix estudi també es va comparar el mateix paràmetre per al sauropodomorf no-sauròpode Plateosaurus i el teròpode terizinosaure Erlikosaurus, per això també apareixen en aquesta foto.
Foto: Lautenschlager et al. (2016)/Scientific Reports.

Pel que fa als anquilosaures, les seves dents mostren unes facetes de desgast planes i inclinades obliquament, havent-hi alguns casos, com el del Panoplosaurus, en els quals els denticles estan totalment desgastats i l'erosió dental arriba fins a la base del cíngol. Totes aquestes característiques són indicadors d'una oclusió entre les dents superiors i les inferiors. Un dels anquilosaures més estudiats pel que fa al funcionament de les seves dents i mandíbules és l'Euoplocephalus, un anquilosàurid del Cretaci Superior Campanià del Canadà, sobretot a partir de l'anàlisi que van fer l'any 2001 la Natalia Rybczynski, paleontòloga del Museu Canadenc de la Natura (Ottawa), i en Matthew Vickaryous, paleontòleg de la Universitat de Guelph (província d'Ontario). La Rybczynski i en Vickaryous van poder localitzar a l'Euoplocephalus facetes de desgast que són contigües amb les de les dents adjacents i estries microscòpiques gairebé paral·leles als denticles, sent tot això evidències d'un moviment mandibular de tipus retroactiu, en el qual les dents es mouen des del davant cap al darrere. A les mandíbules de l'Euoplocephalus hi van poder distingir tres superfícies d'articulació: entre l'os quadrat del crani i l'os articular de la mandíbula inferior, entre els dos dentaris de les mandíbules inferiors corresponents i entre cada dentari el seu predentari. El seu estudi de l'articulació quadrat-articular indica que l'Euoplocephalus era capaç de realitzar moviments propalinals, o paral·lels a l'eix longitudinal de les mandíbules. A més, la símfisi mandibular, la part més anterior del dentari, és molt petita i els dentaris no estan fusionats entre sí, pel que la Rybczynski i en Vickaryous van inferir que les dues parts principals de la mandíbula inferior del dinosaure podien tenir un lleuger moviment giratori. També no es sol conservar el predentari conservat amb el dentari, la qual cosa indica que l'articulació entre els ossos era el suficientment mòbil com perquè el primer os es desprengués del primer després de la mort del dinosaure. Per tant, els dos paleontòlegs canadencs van concloure que l'Euoplocephalus no es limitava a tancar les mandíbules per a triturar l'aliment si no que efectuava moviments més complexos per a dur a terme el mateix procés (Pereda-Suberbiola, 2007).

A i B: foto i dibuix indicant les facetes de desgast (wear facets) que es solen trobar en els anquilosaures, sent l'exemple una dent d'Hungarosaurus. C: detall microscòpic d'algunes facetes de desgast en la dent d'Hungarosaurus. L'abreviació EDI fa referència a la interfície entre la dentina i l'esmalt (enamel-dentine interference), els dos teixits superiors i a la vegada els més durs de la dent.
Foto: Ősi et al. (2016)/Historical Biology.

En un estudi publicat l'any 2016 dut a terme per un equip de paleontòlegs dirigits per l'Attila Ősi de la Universitat Eötvös de Budapest (Hongria) i en el qual es van examinar les mandíbules i les dents de tots els anquilosaures dels quals s'han conservat aquests fòssils, es van establir tres mecanismes mandibulars diferents en aquests dinosaures, la qual cosa va enterrar per complet la idea tradicional que l'únic moviment mandibular que s'hi podia observar era el desplaçament ortal, una forma més tècnica de dir vertical, de les dents de les dues mandíbules. El mecanisme ortal només va ser identificat en els nodosàurids asiàtics i consisteix, apart del contacte vertical de les dents, en un moviment mandibular reduït causat per una fossa glenoide (la depressió que articula l'os temporal amb l'articular) curta des de la part anterior cap a la posterior i en l'absència d'oclusió dental, havent-hi només facetes de desgast relacionades amb el contacte amb l'aliment. El segon mecanisme es pot separar realment en dos: un mecanisme d'oclusió local o incidental i un altre mecanisme d'oclusió dental al llarg de tota la filera dental. Al primer tipus, bona part de la força prové del moviment ortal de les dents, el moviment anterior-posterior és reduït a causa d'una fossa glenoide curta però es pot realitzar moviment cap als costats i la presència d'oclusió dental entre poques dents. Aquest mecanisme s'observa en el Gargoyleosaurus, el Silvisaurus i l'Europelta, sent tots ells nodosàurids basals del Juràssic Superior i el Cretaci Inferior. Al segon tipus, el tancament de les mandíbules seria bàsicament ortal, s'hi observa una certa rotació i també un cert desplaçament lateral de cada mandíbula i s'observen facetes de desgast pròpies d'una oclusió dental al llarg de totes les fileres dentals. El mecanisme en qüestió s'observa en nodosàurids derivats del Cretaci Superior com l'Edmontonia, el Panoplosaurus i el Struthiosaurus. Finalment, ens trobem amb el moviment palinal, consistent en dues fases. En la primera, hi ha un moviment ortal de les mandíbules que provoca una oclusió dental. En la segona, la mandíbula inferior es mou cap endarrere i cap amunt sobre el seu longitudinal d'una forma semblant al moviment propalinal proposat per la Rybczynski i en Vickaryous per a l'Euoplocephalus, un moviment que provoca l'aparició d'estries obliqües i corbades amb una orientació que va des de l'àpex fins a la base de la dent. Tot aquest seguint de moviments s'aconseguien a través de l'articulació predentari-dentari, la qual aconsegueix un desplaçament lateral de la mandíbula, i de l'acció dels músculs del pterigoide situats darrere del paladar, els quals haurien aconseguit una mínima rotació de la mandíbula. Aquest mecanisme va ser confirmat per l'equip de l'Ősi per a l'Euoplocephalus, a la vegada que s'identificava en altres anquilosàurids com l'Ankylosaurus i fins i tot en algun nodosàurid com l'Hungarosaurus (Ősi et al., 2016).

Dalt: descripció del contacte interdental en els tres mecanismes mandibulars identificats per l'equip d'en Attila Ősi en els anquilosaures. Baix-esquerra: descripció del moviment de la mandíbula inferior en els mecanismes de caire ortal. Baix-dreta: descripció del moviment de la mandíbula inferior en el mecanisme palinal. La lletra E es correspon amb el moviment de la mandíbula inferior des de la perspectiva de l'articulació amb el quadrat.
Foto: Ősi et al. (2016)/Historical Biology.

Fonts:

Ji, S., Jiang, S., Zhang, L. & Hao, J. (2016). "Discovery of the Early Cretaceous Ankylosaur Gastroliths and Scale Impressions from the Ordos Basin, Inner Mongolia, China." Advances in Geosciences, Vol. 6 (5): 355-360. http://doi.org/10.12677/ag.2016.65037

Lautenschlager, S., Brassey, C. A., Button, D. J. & Barrett, P. M. (2016). "Decoupled form and function in disparate herbivorous dinosaur clades." Scientific Reports, Vol. 6: article 26495. https://doi.org/10.1038/srep26495

Ősi, A., Prondvai, E., Mallon, J. & Bodor, E. R. (2016). "Diversity and convergences in the evolution of feeding adaptations in ankylosaurs (Dinosauria: Ornitischia)." Historical Biology, Vol. 29 (4): p. 539-570. https://doi.org/10.1080/08912963.2016.1208194

Pereda-Suberbiola, X. (2007). "Dieta y modo de alimentación de los dinosaurios acorazados." Dins de: Sanz, J. L. (ed.), Los dinosaurios en el siglo XXI, p. 187-207. Tusquets Editores. ISBN: 978-02-5333-497-8.

Les angiospermes i la seva relació amb els dinosaures no-aviaris.

L'èxit que han tingut les angiospermes des del Cretaci en comparació amb altres tipus de plantes s'explica està basat en un seguit de novetats evolutives en el camp de la reproducció i del metabolisme que les van fer més eficients que la resta del món vegetal. En el camp reproductiu, ens trobem a les mateixes flors (les quals no són més que fulles modificades) com a òrgans reproductors i als fruits com a sistemes de protecció i dispersió de les llavors. Les flors s'insereixen sobre una estructura anomenada receptacle floral, a la base del qual es troben els sèpals, un primer grup de fulles modificades. A sobre del receptacle floral es troba el carpel, la part femenina de la flor, la qual té forma d'ampolla i conté els primordis seminals, l'equivalent dels òvuls en les angiospermes. Al voltant del carpel hi ha els estams, la part masculina de la flor, la qual s'encarrega de la producció del pol·len de la planta. Al voltant d'aquestes estructures es troben els pètals, les fulles modificades de colors vius que són l'element més visible de la flor. Després de la fecundació, els primordis seminals es transformen en llavors i el carpel es transforma en el seu torn en un fruit que les protegeix (Marmi, 2013; Marmi et al., 2014).

Situació i forma del receptacle (r), els sèpals (s), els pètals (p), el carpel (g) i els estams (a) en tres tipus de flors.
Foto: Ulf Mehlig.

Les angiospermes del Cretaci Inferior tenen llavors i fruits no gaire grans i no mostren característiques pròpies d'una dispersió de les llavors assistida per animals relativament grans com poden ser els mamífers, les aus i, en el cas del Mesozoic, els dinosaures no-aviaris. Això es relaciona amb la preferència d'aquestes plantes per hàbitats oberts, en els quals les llavors haurien estat dispersades millor per la força del vent. La mida de les llavors i dels fruits que les emmagatzemen augmenta en les angiospermes del Cretaci Superior, quan aquestes plantes comencen a ser un element important dels boscos (veure també: Geografia, clima, flora i fauna no-dinosauriana durant el Juràssic i el Cretaci), la qual cosa mostra que els animals es van convertir en un element important de la propagació de les llavors. Per la seva banda, els insectes s'encarregaven del transport del pol·len (és a dir, la pol·linització), la qual cosa va comportar minimitzar l'autofertilització de les plantes a la vegada que s'augmentava la seva capacitat genètica i la seva capacitat d'adaptació. Pel que fa al metabolisme, les angiospermes van desenvolupar unes fulles amb uns nervis més densos que els de les gimnospermes i les falgueres, comportant una major eficiència en la fotosíntesi. De fet, a finals del Cretaci, les angiospermes havien arribat a nivells d'eficiència fotosintètica semblants a la dels actuals boscos tropicals. Això també les va permetre augmenta la taxa de transpiració, pel que van poder transferir una major quantitat de vapor d'aigua a l'atmosfera, tenint com a resultat l'increment de les pluges a nivell regional. Per tant, havien aconseguint la capacitat de transformar el clima (Marmi, 2013; Marmi et al., 2014).

Diferències entre el primordi seminal d'una gimnosperma i el d'una angiosperma. Es pot veure que el primordi seminal de l'angiosperma es diferencia del de la gimnosperma per la presència d'una protecció anomenada funícul.
Foto: Tameeria.

Per molt que la visió tradicional sobre l'aparició de les angiospermes basada en el registre fòssil situa aquest esdeveniment al Cretaci Inferior, les anàlisis moleculars de l'ADN de les angiospermes actuals suggereixen que les plantes amb flors podrien ja haver aparegut al Triàsic Superior o fins i tot al Mitjà. Algunes proves paleontològiques a favor d'aquesta hipòtesi serien grans de pol·len semblants als de les angiospermes del Triàsic Mitjà del Mar de Barentsz (Rússia) i la planta del Triàsic Superior dels EUA Sanmiguelia (veure també: La vida al Triàsic: la vegetació). Hi hagut bastants especialistes que no han acceptat com a vàlides aquestes possibles proves de l'existència d'angiospermes abans del Cretaci Inferior, havent-hi alguns paleobotànics que consideren a la Sanmiguelia com un tàxon germà de les angiospermes però no com una autèntica planta amb flors. Mentre encara no continuen clares la pertinença a les angiospermes d'aquestes possibles proves del Triàsic, durant l'última meitat de la dècada dels 2000 i la present dècada dels 2010 s'han descrits varis fòssils vegetals del Juràssic Mitjà i Superior de la Xina que s'han identificat com a angiospermes primitives (Schmeissneria, Xingxueanthus, Juraherba i Euanthus). El passat 2018 es va descriure el Nanjinganthus, una angiosperma basal de la Formació Xiangshan del Sud (Juràssic Inferior Toarcià-Juràssic Superior Aalenià, 182-170 M.A.), la qual cosa fa retrocedir encara més l'origen de les plantes amb flors en el registre fòssil. El Nanjinganthus presenta un receptacle en forma de copa i òvuls tancats, característiques que el classifiquen com una angiosperma. De fet, el registre fòssil d'angiospermes del Cretaci Inferior es bastant nombrós i divers com perquè es tracti de l'època en que van aparèixer, pel que la presència d'angiospermes al Juràssic Inferior o fins i tot al Triàsic confirma que la gran diversitat de les plantes amb flors observada del Cretaci Inferior és resultat d'un procés evolutiu que s'estava gestant des de desenes de milions d'anys endarrere, obligant tot això a replantejar la visó tradicional sobre l'evolució d'aquestes plantes. No obstant això, sembla que ser les angiospermes o possibles angiospermes del Juràssic i del Triàsic ocupaven un lloc secundari o terciari dins dels ecosistemes de l'època o dominaven hàbitats molt petits, una conclusió que s'ha inferit del Nanjinganthus, el qual es tractaria d'una planta aquàtica o terrestre favorable a viure a prop de l'aigua (Barrett, 2007; Fu et al., 2018).

Reconstrucció de la flor d'un Nanjingnathus.
Foto: Fu et al. (2018)/eLife.

Les angiospermes han construït un fenomen molt fort d'evolució compartida o coevulció amb els insectes. Aquest mateix procés coevultiu, encara que en menor mesura, també s'ha volgut establir entre les angiospermes i els dinosaures no-aviaris fitòfags (vegetarians). La primera referència a aquesta hipòtesi de coevolució dinosaures-angiospermes data de l'any 1978, quan en Robert Bakker, paleontòleg de la Universitat John Hopkins (Baltimore, Maryland) que va ajudar en la formulació i consolidació de bona part de les teories contemporànies sobre els dinosaures durant aquest període, va publicar a la revista científica Nature l'article Dinosaur feeding behaviour and the origin of flowering plants, en el qual proposava que els canvis en l'alimentació dels dinosaures no-aviaris fitòfags van ajudar en l'aparició i la diversificació de les angiospermes, desenvolupant-se així una relació d'interdependència entre els dos llinatges d'organismes. Bakker va basar la seva hipòtesi en les diferències observades tant entre la composició faunística de dinosaures com la composició vegetal del Juràssic i del Cretaci. Els boscos del Juràssic estaven dominats per les coníferes i els ginkgos al dosser forestal i per les ciques, les falgueres i les equisetals al sotabosc. Els gegantins i abundants sauròpodes dels ecosistemes juràssics, sobretot del Juràssic Superior, s'alimentarien de les fulles de les coníferes i dels ginkgos, mentre que els estegosaures, els ornitòpodes i, en molta menor mesura, els anquilosaures s'alimentarien de la vegetació del sotabosc. A causa de la gran presència dels sauròpodes en els ecosistemes juràssics, la pressió alimentària dels dinosaures estaria dirigit especialment cap als arbres, fent que el reemplaçament de noves plantes fos més favorable a altures més baixes, en els quals la pressió alimentària era menor. Durant el Cretaci, juntament amb la progressiva entrada de les angiospermes en les comunitats vegetals, hi va haver la desaparició dels estegosaures i un decreixement en la diversitat de sauròpodes que va anar acompanyada de la diversificació dels anquilosaures i dels ornitòpodes, la presència de teròpodes herbívors i l'aparició, en últim terme, dels ceratopsians i els paquicefalosaures. Encara que els sauròpodes supervivents continuaven alimentant-se de les coníferes, dels ginkgos i, ja al Cretaci Superior, de les primeres angiospermes d'altura, la immensa majoria de dinosaures no-aviaris herbívors no arriben a tenir la seva altura i, per tant, estaven especialitzats en el consum de les plantes de sotabosc, les quals tenien un nombre més gran d'angiospermes. La pressió alimentària es va traslladar als cinc primers metres sobre el nivell del terra, la qual cosa va portar a una major mortalitat de les plantes de sotabosc, sortint com a principals perjudicades les coníferes i les ciques, de creixement més lent, mentre que les angiospermes hi van aconseguir triomfar gràcies al seu creixement més ràpid provocat per les característiques mostrades abans. Així doncs, uns dinosaures van començar a prosperar a partir del Cretaci Inferior perquè es van especialitzar en les angiospermes i viceversa (Barrett, 2007).

Alguns dinosauròlegs, com en David Norman (Universitat de Cambridge) i en David Weishampel (Universitat John Hopkins), i paleobotànics, com en Scott Wing (Museu National d'Història Natural de Washington DC) i en Bruce Tiffney (Universitat de Califòrnia, Santa Bàrbara), han fonamentat les hipòtesis coevolutives d'en Bakker a través de les seves anàlisis. En Norman i Weishampel van confirmar una diversificació de certs llinatges de dinosaures herbívors contemporània a la de les angiospermes i van considerar que dos sistemes de mastegament desenvolupats per alguns dinosaures fitòfags del Cretaci estaven relacionats amb el processament d'angiospermes: un consistent en un tall potent i adaptat per a la manipulació de matèria vegetal dura que es troba en els ceratopsians i un altre, anomenat pleurocinesi, consistent en una sèrie d'articulacions als costats de les mandíbules que permeten la rotació entre els ossos mandibulars, estant la mandíbula inferior tancada, creat una força de trituració semblant a la produïda pels grans mamífers herbívors que permetria una trituració eficient de fulles fibroses i que es troba en els ornitòpodes iguanodonts. En Wing i en Tiffney van proposar que, com els dinosaures no-aviaris fitòfags necessitaven una quantitat de vegetació tan gran per satisfer els seus cossos monumentals, van mantenir boscos oberts durant el Cretaci i, per tant, van impedir el desenvolupament de boscos densos d'angiospermes (Barrett, 2007).

Descripció gràfica del mecanisme de pleurocinesi.
Foto: Nabavizadeh (2014)/The Hadrosaurs: Proceedings of the International Hadrosaur Symposium.

També hi ha paleontòlegs que no estan d'acord amb la hipòtesi de la coevolució dinosaures-angiospermes d'en Bakker, com en Paul Barrett (Museu d'Història Natural, Londres). En Barrett considera que no hi ha suficient evidència que constati una interrelació directa entre l'evolució de les angiospermes i la dels dinosaures. Per a provar-ho, mostra que, encara que hi hagi evidències de consum d'angiospermes per part de dinosaures durant el Cretaci (tal com els continguts estomacals de l'anquilosaure del Cretaci Inferior d'Austràlia Kunbarrasaurus i copròlits del Cretaci Superior de l'Índia relacionats amb sauròpodes titanosaures que mostren nombrosos fitòlits, o grans de sílice produïts per les fulles d'algunes plantes per tal de protegir-se dels animals, que s'assemblen als que fan angiospermes com les palmeres), la informació disponible en aquest sentit és massa limitada com perquè es pugui constatar sense dubtes que els dinosaures no-aviaris s'alimentessin d'angiospermes de forma general, ja que sempre es pot considerar que no eren la dieta habitual ni del Kunbarrasaurus ni dels titanosaures i que, en el cas del Kunbarrasaurus, podria tractar-se també de la mort de l'animal. La resta d'evidències que es tenen sobre la taula no mostren que cap dinosaure no-aviari o grup de dinosaures no-aviaris ajudés en la propagació d'un tipus d'angiosperma en particular, donant-se més aviat la situació contrària, pel que els dinosaures herbívors eren d'alimentació generalista i, per tant, menjaven tot tipus de plantes tant angiospermes com no-angiospermes. A més, la possible existència de les angiospermes des de la mateixa època que els dinosaures o fins i tot abans ha estat utilitzada per en Barrett com una evidència que els dinosaures no haurien estat un element important en l'evolució de les angiospermes, una conclusió a la qual també es pot arribar suposant que les angiospermes del Triàsic i del Juràssic serien massa escasses per a poder alimentar amb condicions a tot un seguit d'espècies de dinosaures de mides molt diferents. La poca importància de les angiospermes va continuar durant el Cretaci Inferior, només podent parlar d'algun nivell de coevolució durant el Cretaci Superior, tal com demostra el fet que els ceratopsians, els hadrosàurids i els titanosaures tinguessin el seu clímax de diversitat al mateix moment que les angiospermes es convertien en un element important dels boscos durant el Cretaci Superior i la supervivència només d'aquells sauròpodes que tenien dents subcilíndriques al mateix període (mentre que la resta de sauròpodes presenten dents espatulades, la qual cosa indica que aquests dinosaures només estaven adaptats a menjar gimnospermes), però això encara no s'ha pogut confirmar del tot. (Barrett, 2007;  Barrett et al., 2007; Royo-Torres, 2007).

Imatges microscòpiques dels continguts estomacals del Kunbarrasaurus.
Foto: Molnar & Clifford (2000)/Journal of Vertebrate Paleontology.

En Barrett rebat a en Norman i en Weishampel en el tema dels mecanismes mandibulars, ja que els primers dinosaures dels quals se sap que tenien pleurocinesi (els driosàurids i els camptosàurids) són del Juràssic Superior, sent més antics que l'època en la qual les angiospermes comencen a destacar. També critica a Bakker en el sentit que va generalitzar massa a l'hora de parlar de l'estructura ecològica dels dinosaures fitòfags per poder construir la seva hipòtesi. Així doncs, hi ha sauròpodes que menjarien a alçades baixes o en un rang molt més gran que només menjar arbres de gran altura a causa que presentaven una massa corporal relativament reduïdes i colls i extremitats anteriors massa curts (com els dicreosàurids) o a causa que mostraven colls amb un ampli grau de moviments verticals i horitzontals (com els diplodòcids), els sauròpodes juvenils s'alimentarien de plantes més baixes que els adults fent que la pressió alimentària al sotabosc fos igualment important per la presència també dels estegosaures i els ornitòpodes, els sauròpodes continuaven exercint una pressió alimentària bastant important als continents meridionals durant el Cretaci, els dinosaures fitòfags ja exercien un gran nombre d'alteracions en la vegetació des d'abans que les angiospermes es diversifiquessin i que també ja haurien manipulat des de feia temps les capacitats biològiques de les plantes a través de trepitjar les plantes que es troben al seu voltant però sense alimentar-se d'elles. En aquest sentit, encara es podria perdonar el desenvolupament del mecanisme mandibular dels ceratopsians al desenvolupar-se al grup durant la conquesta definitiva de les angiospermes al Cretaci Superior. El paleontòleg argentí Rodolfo Coria va assenyalar durant la dècada dels 2000 l'existència d'un canvi faunístic en els dinosaures del Cretaci Superior Turonià (94-89 M.A.) de la Patagònia argentina en el qual desapareixen els sauròpodes diplodocoïdeus i els teròpodes carcarodontosàurids i es diversifiquen els titanosaures i els teròpodes abelisàurids i que estaria relacionada amb una diversificació considerable de les angiospermes a Amèrica del Sud (Barrett, 2007, Barrett et al., 2007).

Dents de sauròpode procedents d'un jaciment de la Formació Kem Kem (Albià-Cenomanià) proper a la ciutat marroquina d'Erfoud. Algunes es correspondrien amb titanosaures i d'altres amb rebaquisàurids, sauròpodes caracteritzats per dents subcilíndriques relacionades amb el consum d'angiospermes.
Foto: Holwerda et al. (2018)/PeerJ.

El 2009, en Barrett, juntament amb uns altres paleontòlegs més, va provar la hipòtesi no favorable a una coevolució dinosaures-angiospermes utilitzant una base de dades de les referències que hi havia fins llavors a la literatura científica sobre els dinosaures herbívors i la flora del Cretaci, les quals es van comparar mitjançant un sistema estadístic. Pel que fa als sauròpodes, van observar que el nombre de gèneres va augmentar lleugerament entre el Berriasià i l'Albià, va disminuir de forma relativa entre el Cenomanià i el Coniacià i el nombre de gèneres va tornar a pujar durant el Campanià i el Maastrichtià, encara que la diversitat de formes de sauròpodes no ho va fer perquè el registre fòssil de sauròpodes de finals del Cretaci està compost exclusivament per titanosaures. Els anquilosaures tenen una diversitat limitada a principis del Cretaci, encara que no seria resultat d'un esdeveniment ecològic real si no d'un biaix de preservació dels fòssils ja que la diversitat és la mateixa durant el Juràssic Superior. Els anquilosaures van començar a ser importants durant el Barremià-Aptià, el mateix moment en què comença a declinar la diversitat d'estegosaures fins a l'extinció. Els ornitòpodes, un component secundari de la fauna del Juràssic Superior, comencen a ser importants durant el Cretaci Inferior, però es constata cap augment de la seva diversitat a principis del Cretaci Superior que es pogués relacionar amb el creixement de la presència de les angiospermes als ambients terrestres. Els ceratopsians i els paquicefalosaures només són dinosaures abundants durant el Campanià i el Maastrichtià i només en certs continents. Els teròpodes herbívors apareixen al Barremià, però només consistitueixen un màxim del 13% de la diversitat de dinosaures fins a l'extinció del Límit K/T (Butler, 2009).

Percentatge (dalt) i nombre (baix) de presència de fòssils (dreta) i de gèneres (esquerra) de dinosaures fitòfags durant el Cretaci.
Foto: Butler (2009)/Journal of Evolutionary Biology.

Les angiospermes són un element molt poc comú durant el Berriasià-Valanginià, comencen a diversificar-se de forma significativa entre el Barremià i l'Aptià i entre l'Aptià i el Cenomanià es constitueixen els primers paisatges vegetals importants d'angiospermes. Durant el Turonià-Santonià hi ha una aparent reducció de la diversitat d'angiospermes i un petit augment del de coníferes, encara que aquest efecte seria més aviat tafonòmic, relacionat amb la preservació dels sediments del període. Els resultats d'aquest estudi mostren que, malgrat que els sauròpodes van sofrir un esdeveniment d'extinció durant el Límit Juràssic/Cretaci, van continuar sent un element el suficientment important durant el Cretaci com perquè es poguessin dedicar a l'alimentació dels arbres de gran altura. També es va confirmar que la reducció en la diversitat dels sauròpodes i dels estegosaures i l'augment de la dels ornitòpodes i els anquilosaures es va donar lloc abans de la primera gran diversificació de les angiospermes, sent l'extinció dels estegosaures i l'increment contemporani de la presència dels anquilosaures l'únic fenomen que s'hi podria relacionar, encara que també es podria associar a un descens coetani del nombre d'espècies de les ciques i les bennettitals, plantes que serien l'aliment predilecte dels estegosaures. De fet, la radiació dels anquilosaures a mitjans del Cretaci seria més conseqüència de l'extinció dels estegosaures més que no pas de la radiació de les angiospermes, tenint en compte que els primers boscos angiospermes van sorgir després del boom dels dinosaures cuirassats. Com a últim apunt, es confirma que l'únic període en el qual hi podria haver una coevolució entre dinosaures i angiospermes seria el Santonià-Maastrichtià, abans de l'extinció massiva de fa 66 M.A. (Butler, 2009).

Percentatge (a, b i d) i nombre (c) de presència de fòssils (a), gèneres (b) i grans clades (c i d) de plantes durant el Cretaci.
Foto: Butler (2009)/Journal of Evolutionary Biology.

Si al final podem parlar d'una coevolució entre els dinosaures no-aviaris i les angiospermes durant els últims 15-20 milions d'anys del Cretaci Superior, encara pot ser que les mateixes plantes amb flors influïssin en la mateixa extinció d'aquests animals. El 2018 es va publicar un estudi per part d'en Michael Frederick (neurocientífic de la Universitat de Baltimore) i d'en Gordon Gallup (psicòleg de la Universitat d'Albany, Estat de Nova York) en el qual arribaven a la conclusió que l'aparició de les angiospermes tòxiques, ocorreguda durant el Cretaci Superior, podria haver tingut un paper en l'extinció dels dinosaures no-aviaris herbívors (i, en conseqüència, també els dinosaures no-aviaris carnívors dels quals serien les seves preses), agafant la hipòtesi d'una extinció gradual dels dinosaures no-aviaris en els últims milions d'anys abans del Límit K/T. La gran quantitat de matèria vegetal que necessitarien els dinosaures no-aviaris herbívors del Cretaci Superior podria haver portat a l'adquisició de toxines per part de les angiospermes en un efecte de pressió alimentària. Tot i això, aquests animals continuaven necessitant una gran quantitat de matèria vegetal, pel que és possible que consumissin les plantes tòxiques, no distingint-les de les no-tòxiques, per molt que es poguessin morir, podent portar això a l'extinció d'algunes espècies. Al mateix moment, hi hauria uns altres dinosaures herbívors o omnívors de mida més reduïda, com alguns teròpodes no-aviaris derivats i els avantpassats de les aus actuals, que podrien haver desenvolupat una defensa contra les angiospermes tòxiques a causa que necessitarien menys matèria vegetal per a subsistir, fent que finalment els neornites sobrevisquessin al Límit K/T. En Frederick i en Gallup van esmentar experiments sobre l'efecte dels productes tòxics en cocodrils i aus per poder inferir com haurien afectat en els dinosaures no-aviaris. En l'experiment dels cocodrils, uns 10 exemplars situats en un aquari es van dividir en dos grups, un al qual se li va oferir carn de pollastre i apomorfina després de la carn per intoxicar-los i un altre al qual només se'ls hi va oferir l'apomorfina. Tant un grup de cocodrils com l'altre no es va veure afectat per l'apomorfina, pel que es va comprovar que aquests rèptils no desenvolupen rebuig a les substàncies tòxiques. Pel que fa als ocells, a un grup de gralles blaves americanes se'ls hi va oferir menjar papallones monarques, uns insectes que tenen toxines al seu cos. Després d'haver-les ingerit, les gralles blaves americanes sentien repulsió de les papallones monarques amb la seva simple visualització. Així doncs, i suposant que el rebuig dels aliments tòxics fos propi dels neornites, en Frederick i en Gallup van suposar que la falta d'aquest rebuig en els dinosaures no-aviaris els hauria ajudat en el camí de l'extinció definitiva (Frederick & Gallup, 2018).

Fonts:

Barrett, P. M. (2007). "La evolución de los dinosaurios y las plantas con flores: ¿coevolución o coincidencia?" Dins de: Sanz, J. L. (ed.), Los dinosaurios en el siglo XXI, p. 141-161. Tusquets Editores. ISBN: 978-02-5333-497-8.

Barrett, P. M., Chiappe, L. M., Coria, R., Pereda, X., de Ricqlès, A., Royo-Torres, R., Sanz, J. L., Weishampel, D. & Zhou, Z. (2007). "Segundo debate general: Coevolución dinosaurios-plantas." Dins de: Sanz, J. L. (ed.), Los dinosaurios en el siglo XXI, p. 233-238. Tusquets Editores. ISBN: 978-02-5333-497-8.
Butler, R. J., Barrett, P. M., Kenrick, P. & Penn, M. G. (2009). "Diversity patterns amongst herbivorous dinosaurs and plants during the Cretaceous: implications for hypotheses of dinosaur/angiosperm co-evoution." Journal of Evolutionary Biology, Vol. 22 (3): p. 446-459. https://doi.org/10.1111/j.1420-9101.2008.01680.x

Frederick, M. J. & Gallup, G. G. Jr. (2018). "The demise of dinosaurs and learned taste aversions: The biotic revenge hypothesis." Ideas in Ecology and Evolution, Vol. 10: p. 47-54. https://doi.org/10.4033/iee.2017.10.9.c
Fu, Q., Diez, J. D., Pole, M., Ávila, M. G., Liu, Z.-J., Chu, H., Hou, Y., Yin, P., Zhang, G.-Q., Du, K. & Wang, X. (2018). "An unexpected noncarpellate epigynous flower from the Jurassic of China." eLife, Vol. 7: article e38827. https://doi.org/10.7554/eLife.38827.001 

Marmi, J. (2013). Un passeig per la història de la biosfera. Institut Català de Paleontologia. ISBN: 978-84-695-8520-7

Marmi, J., Fortuny, J., Blanco, A., Bolet, A., Vila, B. & Sellés, A. (2014). El fín del edén mesozoico. Pangea, Vol. 1: p. 28-40. ISSN: 2341-491X

Royo-Torres, R. (2007). "El modelo fitófago en dinosaurios saurisquios: la solución saurópoda." Dins de: Sanz, J. L. (ed.), Los dinosaurios en el siglo XXI, p. 209-231. Tusquets Editores. ISBN: 978-02-5333-497-8.

Les urolites dels dinosaures, o com pixaven els "llangardaixos terribles".

Els copròlits són la forma d'excreció fossilitzada que més s'ha conservat i, per tant, més es coneix de diferents tipus d'animals extingits, entre ells els dinosaures no-aviaris. No obstant això, també hi ha constància de la fossilització d'altres processos excretors dels "llangardaixos terribles" igual o més fastigosos, irreverents, graciosos o l'adjectiu amb el qual es vulguin qualificar, encara que menys comuns de localitzar i més difícils d'assignar a un tipus específic d'animal que els copròlits. Un d'aquests tipus de fòssils de residus del funcionament del cos d'un dinosaure o de qualsevol altre tetràpode és l'urolita, la fossilització de l'orina.
Una urolita (del grec uro, "orina", i lithos, "pedra") consisteix en un cràter central resultat de l'impacte d'una gran quantitat d'orina sobre el substrat (habitualment sobre sorra, ja que la gran majoria de les urolites s'han descobert en gresos eòlics, roques resultat de la compressió de la sorra d'antics deserts, ambients d'una sequedat i una força del vent suficients com perquè es puguin preservar) que es troba acompanyat de marques concèntriques resultat de l'esquitxada de l'orina i, si el fòssil es troba en pendent, marques lineals sota del cràter que tenen el seu origen en la caiguda del fluid urinari pel pendent. El terme "urolita" va aparèixer per primer cop l'any 1844 per identificar marques fossilitzades d'orina de llangardaixos i serps trobades a França. Al 1860 i al 1960 es van trobar a Alemanya urolites en sediments del Triàsic i del Cretaci Superior i associades a ictiosaures i a rèptils indeterminats, respectivament. Pel que fa als dinosaures, es coneixen dues evidències d'urolites: una de la Formació Morrison (Juràssic Superior, Estats Units) i una de la Formació Botucatu (Cretaci Inferior, Brasil) descobertes, de forma respectiva, al 2002 i al 2004 (Fernandes et al., 2004; Martin, 2014).

Esquema d'una urolita en un pendent, basat en els exemples del Cretaci Inferior del Brasil dels quals es parlarà més avall. Les lletres A i B representen, respectivament, els eixos major i menor del fòssil, mentre que la lletra C fa referència a les marques deixades per la baixada de l'orina pel pendent.
Foto: Fernandes et al. (2004)/Revista Brasileira de Paleontologia.

La mostra procedent de la Formació Morrison es va descobrir al jaciment d'icnites de Purgatoire (a prop de La Junta, Colorado) i es va presentar a l'edició del 2002 de la Reunió Anual de la Societat de Paleontologia de Vertebrats per part de la Katherine McCarville (Universitat del Nord d'Iowa, Fayette) i en Gale Bishop (Universitat del Sud de Geòrgia). L'urolita de Purgatoire és una depressió poc profunda, amb un forma més o menys oval i de 3 m de llargada i 1,5 m d'amplada que podria haver emmagatzemat al voltant d'un metre cúbic de líquid, la qual cosa indica que va ser produïda per un animal d'una mida considerable. La McCarville i en Bishop no es van referir a aquesta depressió com una urolita i, per contra, la van mencionar en el seu treball com una "depressió en forma de banyera), encara que van poder comprovar que seria resultat de l'impacte del residu líquid d'un animal a través d'un experiment en el qual llançaven aigua a la sorra d'una platja de l'estat nord-americà de Geòrgia, un ambient semblant al qual es va produir l'urolita durant el Juràssic Superior (la vora d'un llac). El jaciment de Purgatoire presenta icnites de teròpodes i de sauròpodes, els quals serien els únics productors de l'urolita ja que són els únics animals dels quals hi ha més fòssils en aquest jaciment de la Formació Morrison i amb una mida suficient com per deixar una marca d'orina tan gran. Els teròpodes més grans de la Formació Morrison, com l'Allosaurus i el Torvosaurus, tindrien la cloaca (l'estructura en la qual conflueixen els sistemes digestiu, excretor i reproductor en els rèptils i les aus) a un 1 o 2 m d'alçada del terra, mentre que els sauròpodes de més de 10 t de massa corporal de la Formació Morrison, com el Diplodocus i el Brontosaurus, la tindrien a entre 3 i 6 m d'alçada del terra. La mida de l'urolita de Purgatoire i l'erosió del substrat provocada pel seu impacte es correspondrien més a l'excreció d'un sauròpode que no pas a la d'un teròpode de gran mida. Per ara, encara no s'han presentat els resultats sobre l'urolita de Purgatoire oficialment, en un article de revista especialitzada (Martin, 2014; Switek, 2014).

Per contra, si que s'han presentat en una revista científica els resultats sobre la presència d'urolites a la Formació Botucatu, uns estrats que presenten una situació semblant a la de Purgatoire (és a dir, la presència d'icnites de dinosaure juntament amb les urolites) encara que a una escala molt major, ja que es tracten dels únics fòssils tant de dinosaures com d'altres animals presents a la Formació Botucatu. Abans he parlat de "les urolites" i no de "l'urolita" justament perquè s'ha descobert més d'un d'aquests fòssils, més concretament 3, a un dels jaciments d'aquesta formació del Cretaci Inferior del Brasil, anomenat Cantera de São Bento (Estat de São Paulo). Les tres urolites es trobaven en un pendent de 29º tenen unes mides bastant semblants (75, 50 i 60 cm de llargada i 45, 45 i 50 cm d'amplada, respectivament), encara que el tercer fòssil es tracta del relleu positiu del segon. La primera i la segona i la tercera mostres presenten també la mateixa profunditat, la qual és d'1,8 cm. Per poder comprovar si es tractaven de fossilitzacions de marques d'excreció d'animals, els descriptors de les urolites de la Cantera de São Bento (en Marcelo Fernandes, Universitat Federal de Rio de Janeiro; la Luciana Fernandes, Universitat Federal de São Carlos i en Paulo Souto, Universitat Federal de Rio de Janeiro) van realitzar un experiment semblant al de la McCarville i en Bishop en el qual llançaven dos litres d'aigua des d'una alçada de 80 cm sobre una superfície de sorra amb el mateix pendent que aquella sobre la qual es van trobar els fòssils. El resultat va ser una estructura bastant semblant a la de les urolites, amb un cràter central allargat i línies sota d'aquest que van baixant pel pendent. Els fòssils esmentats també es diferencien de les icnites de dinosaure de la Formació Botucatu en el sentit que mostren les típiques marques de compressió del sediment per part del peu de l'animal que es troben en les icnites. Les dimensions de les urolites de la Cantera de São Bento, juntament amb una capacitat d'emmagatzematge que aniria entre els 500 i els 1000 centímetres cúbics, els paleontòlegs brasilers van concloure que les urolites estarien produïdes per ornitòpodes o per teròpodes, els únics dinosaures dels quals s'han localitzat icnites a la Formació Botucatu i també els animals més gran que van passar per allà (Fernandes et al., 2004; Martin, 2014).

A i B: la segona i la tercera urolites (sent la tercera el negatiu de la segona) de la Cantera de São Bento. C: la primera urolita del mateix jaciment. D: estructura semblant provocada per l'impacte d'aigua sobre sorra en pendent.
Foto: Fernandes et al. (2004)/Revista Brasileira de Paleontologia.

Amb aquestes proves, queda més o menys confirmat que els dinosaures no-aviaris pixaven. Ara la pregunta que queda pendent és el com ho feien, sobretot si pensem que no s'ha conservat cap cloaca fossilitzada d'aquests animals. Les aus i els rèptils orinen a través de l'expulsió, per mitjà de la cloaca, de l'amoníac produït per les proteïnes durant la digestió en forma d'un fluid semi-sòlid, fent que no es perdi aigua en el procés (a diferència del que passa amb els mamífers, que treuen l'amoníac del cos a través de la pèrdua d'aigua). Una altra diferència entre el pixar dels rèptils i les aus i el dels mamífers és que els primers animals ho fan des del darrera del cos, mentre que els primers ho fan des del davant. La forma en la qual s'orina també sol variar entre els diferents llinatges de rèptils i d'aus. Per exemple, els cocodrils i els neornites basals com els estruços (els rèptils i les aus, respectivament, existents actualment més propers als dinosaures no-aviaris) retenen l'orina en un element de la cloaca conegut com l'urodeum, amb una funció semblant a la bufeta urinària dels humans, abans d'expulsar-la i després treuen els excrements, que abans es trobaven emmagatzemats en una altra porció de la cloaca coneguda com el coprodeum. Per contra, la major part dels neornites i dels rèptils expulsen a la vegada l'orina i els excrements. Encara no se sap molt bé quina forma d'excreció seria la duta a terme pels dinosaures no-aviaris tenint en compte la gran diversificació de mides, formes i hàbits alimentaris que posseïen, encara que la seva major relació evolutiva amb els cocodrils i els estruços fa pensar que la seva estratègia d'excreció d'orina i consegüent defecació seria la més plausible per als amos dels ecosistemes mesozoics. Un punt a favor d'aquesta hipòtesi és que els estruços produeixen un gran flux d'orina a l'expulsar-la que impacte amb molta força al substrat i que produeix estructures semblants a les de Purgatoire i la Cantera de São Bento. De fet, alguns paleontòlegs pensen que els dinosaures (incloses les aus) han pogut tenir un èxit evolutiu tan gran des del Triàsic gràcies a la seva forma d'expulsar residus dels cos (Everything Dinosaur, 2014; Fernandes et al., 2004; Martin, 2014).

Dibuix d'una cloaca en la qual es marquen l'urodeum i el coprodeum.
Foto: ScienceDirect.

En aquest vídeo, gravat al Zoo de Filadèlfia (Pennsilvània), es pot comprovar com orinen, i després defequen, els estruços. La informació mostrada abans és tot el que es sap fins al moment sobre les urolites i el mode d'excreció dels dinosaures no-aviaris, encara que potser poden aparèixer noves evidències d'aquests curiosos fòssils associats a aquests magnífics animals. En Anthony Martin, paleontòleg de la Universitat Emory d'Atlanta (Geòrgia), va proposar al seu llibre sobre icnofòssils de dinosaure Dinosaurs Without Bones que la investigació futura sobre les urolites dels dinosaures podria anar sobre l'alçada i l'amplada de les cloaques, la velocitat del flux d'orina i la viscositat d'aquesta mateixa orina, línies d'investigació que podrien ajudar encara més la identificació i l'anàlisi de noves urolites dinosaurianes (Martin, 2014).

Font:

Everything Dinosaur (2014). "Dinosaurs-Going thorugh the Motions." Everything Dinosaur's Blog, https://blog.everythingdinosaur.co.uk/blog/_archives/2014/12/24/dinosaurs-going-through-the-motions.html

Fernandes, M. A., Fernandes, L. B. d. R. & Souto, P. R. d. F. (2004). "Occurrence of urolites related to dinosaurs in the Lower Cretaceous of the Botucatu Formation, Paraná basin, São Paulo State, Brazil." Revista Brasileira de Paleontologia, Vol. 7 (2): p. 263-268. https://doi.org/10.4072/rbp.2004.2.20

Martin, A. J. (2014). Dinosaurs Without Bones: Dinosaur Lives Revealed by Their Trace Fossils. Pegasus Books. ISBN: 978-1-60598-499-5

Switek, B. a.k.a. Laelaps (2014). "The Surprising Science of Dinosaur Pee." Phenomena, National Geographic. https://www.nationalgeographic.com/science/phenomena/2014/02/12/the-surprising-science-of-dinosaur-pee/